Los Misteriosos Incubadores Bucales

(Este artículo se publicó originalmente en el Cichlid News Magazine Ene-99 pp. 32-33, Se reproduce aquí con permiso del autor, Ron Coleman, y de Aquatic promotions).

La incubación bucal está tan extendida entre los cíclidos que muchos aficionados no se dan cuenta de que es una forma muy rara y especializada de cuidados parentales. La incubación bucal ha evolucionado al menos ocho veces entre grupos tan diversos como arowanas, silúridos, peces ardilla o anabántidos (Oppenheimer, 1970), pero donde realmente ha llegado a su climax es entre los cíclidos, donde esta pauta de conducta se ha desarrollado independientemente en Sudamérica, África Occidental y los lagos del Rift africano.

Hembra de Oreochromis aureus con huevos. Foto por Juan Miguel Artigas Azas.

A primera vista, la pregunta de por qué un pez se inclina por la incubación bucal resulta simple. La incubación bucal poporciona una gran protección a la puesta. Y además, el continuo movimiento masticador de los incubadores bucales es vital para la supervivencia del embrión. En un ejemplo clásico de experimentación correcta, Evelyn Shaw y Lester Aronson (1954) demostraron que los huevos de Tilapia macrocephala no podían prosperar fuera de la boca de la madre, y que los hongos que aparecían sobre los huevos no eran el agente letal si no sólo una infección secundaria. Lo más interesante del experimento es que colocaron los huevos en tubos por los que pasaba una importante corriente de agua, pero colocándolos en ranuras especiales que les impedían girar. Las partes expuestas de los huevos seguían vivas mientras que las otras morían. Esto demuestra claramente que la función de los movimientos masticatorios es hacer girar los huevos de forma que queden por entero expuestos a la corriente de agua.

La incubación bucal está tan extendida entre los cíclidos que muchos no se dan cuenta de que es una forma muy rara y especializada de cuidados parentales

Pero la incubación bucal no está exenta de costos, y el hecho de que todo el proceso tenga lugar dentro de una boca hace que aún se desconozcan muchos aspectos. Técnicas nuevas, experimentos cuidadosamente llevados a cabo y observaciones diligentes están desentrañando muchos de estos misterios. A partir de la medida del oxígeno usado, Mrowka y Schierwater (1988) descubrieron que la hembra del Pseudocrenilabrus multicolor no se alimenta más cuando está incubando, pero que sin embargo debe echar mano de las reservas previamente acumuladas. Para tener una visión más clara de los costes, Smith y Wooton (1994) desarrollaron un cuidadoso experimento usando un incubador bucal del lago Victoria, Haplochromis sp. "argens". Establecieron dos grupos, y a medida que una hembra iba criando la asignaban al grupo de las "incubadoras" o al de las "no incubadoras". Todas las hembras fueron pesadas, y a las "no incubadoras" se le retiraron los huevos. Pasados los dieciseis días que constituyen una incubación normal para esta especie, se retiraron los alevines que pudieran quedar y se pesaron de nuevo las hembras. El experimento entonces midió el tiempo que tardaban las hembras en estar listas para criar otra vez. Las hembras que habían estado incubando mostraban un crecimiento significativamente menor y tardaban más tiempo en criar de nuevo, aunque eran capaces de recuperar parte del peso perdido más rápidamente alimentándose mucho en el periodo entre los cuidados parentales y la siguiente puesta.

Sigal Balshine-Earn (1995) examinó un caso similar con los el incubador bucal biparental Sarotherodon galilaeus. También encontró que los cuidados reportaban costes para las hembras. La incubación bucal aumentaba el tiempo entre puestas, reducía el número de huevos de puestas subsiguientes y afectaba al peso de las hembras. Los machos que incubaban también perdían peso y tardaban más en poder criar de nuevo.

Algunos incubadores bucales pueden reducir los costes de la incubación alimentándose. Varios incubadores bucales del Tanganica se alimentan mientras que están criando. Algunas especies, como Cyphotilapia frontosa y Tropheus duboisi comen para alimentarse tanto ellos como sus crías, mientras que otros como Tropheus moori sólo para alimentar a sus crías (Yanagisawa and Ochi, 1991). Yasunobu Yagasinawa y sus colaboradores (1996) han descrito un curioso ejemplo de alimentación intrabucal en una especie aún no catalogada de Microdontochromis del estremo sur del Tanganica. Al contrario que Cyphotilapia o Tropheus, que capturan pequeños invertebrados o ramonean algas para alimentar a sus pequeños nacidos de grandes huevos, este pez pone huevos pequeños y se alimenta de zooplancton. Los jóvenes se alimentan dentro de la boca de la madre y crecen hasta que la llenan, y entonces sucede algo muy curioso. Los alevines se intercambian desde la boca de la madre a la mayor del padre, lo que no deja de sorprender, ya que estos peces viven en grandes bancos y no se sabe cómo puede la hembra saber cuál es el padre de sus hijos. ¿Y por qué es esto importante? Pues porque un macho no relacionado estaría más dispuesto a comerse los alevines que a guardarlos en su boca.

Pero el mayor coste para un incubador bucal se da cuando sucede algo horrible que desemboca en que se estén guardando en la boca huevos o alevines ajenos. El parasitismo llevado a cabo por el Synodontis multipunctatus en el lago Tanganica es el ejemplo más conocido. La historia de este descubrimiento es bastante interesante, ya que fue revelada antes a los aficionados por Pierre Brichard (1979) que a la comunidad científica (Sato, 1986). Las primeras observaciones de este fenómeno fueron llevadas a cabo por Mireille Bichard, hermana de Pierre, que le contó por carta que había encontrado alevines de Synodontis en la boca de hembras de Ophthalmotilapia nasuta. Por aquel tiempo Brichard especulaba con la idea de que los alevines del pez gato entraban en la boca de las hembras de noche, mientras estaban aletargadas. En 1983, el fenómeno fue ya observado por bastantes aficionados, siendo correctamente revelado el misterio por Lee Finley (1983), que aventuró correctamente que el pez gato desovaba justo en el mismo momento y lugar que los cíclidos, de forma que las hembras tomaban en la boca sus huevos junto con los propios de su especie. Una vez en la boca de la hembra, los huevos del pez gato hacen eclosión antes que los de su desafortunado huésped, alimentándose de los otos huevos y alevines (Sato, 1986). La hembra no se da cuenta de nada, y termina liberando los alevines de Synodontis como si fuesen los suyos propios. Esta pauta de conducta es tan sorprendente que se va haciendo familiar entre los aficionados, en la medida en que estos peces gato pueden ser reproducidos en acuario usando como huésped especies como Astatotilapia calliptera (incubador bucal del Malawi), que no han desarrollado mecanismos de defensa naturales frente a esta especie de timo.

Karen Kellogg y compañeros (1998) han añadido una nueva pieza al rompecabezas. Habían registrado previamente que las hembras de varias especies del Malawi criaban alevines de padres diferentes (Kellogg et al., 1995). En su nuevo trabajo presenta la evidencia de que al menos en una especie, Protomelas cf. spilopterus, ni siquiera los huevos tienen que ser todos de la misma madre. Esto significa que la madre que está incubando gasta sus esfuerzos en crías que no son suyas. Usando una técnica molecular conocida como análisis de microsatélites, Karen pudo identificar qué alevines de cada una de las seis puestas examinadas pertenecía a la madre que lo estaba cuidando. En cuatro de los seis casos las puestas contenían crías ajenas. Cómo llegaron esos alevines allí sigue siendo un misterio. Esta especie vive en fodos de roca y arena del lago Malawi, y las hembras no se emparejan en grupos como en otras especies relacionadas. Un desove en masa podría explicar que por error una hembra cogiera algunos huevos ajenos, pero aquí no parece ser el caso. Desde luego, aún nos quedan muchos misterios que resolver en el mundo de la incubación bucal.

Referencias

• Balshine-Earn, S. 1995. The costs of parental care in Galilee St. Peter's fish, Sarotherodon galilaeus, Animal Behavior S0:1-7.
• Brichard, Pierre, 1979, Unusual brooding behaviors in Lake Tanganyika cichlids. Buntbar. Bull. 74:10-12.
• Finley, Lee, 1983. Synodontis multipunctatus reproduction and maternal mouthbrooding cichlids - a cuckoo relationship? Buntbar. Bull. 98:17-18.
• Kellogg, K. A., J. A. Markert, J. R. Stauffer, Jr., and T. D. Kocher, 1995, Microsatellite variation demonstrates multiple paternity in lekking cichlids fishes from Lake Malawi, Africa. Proc. Roy. Soc. London 260:79-84.
• Kellogg, K. A., J. A. Markert, J. R. Stauffer, Jr., and T. D. Kocher, 1998, Intraspecific brood mixing and reduced polyandry in a maternal mouthbrooding cichlid. Behav. Ecol. 9:309-312.
• Mrowka, W., and B. Schierwater, 1988, Energy expenditure for mouthbrooding in a cichlid fish. Behav. Ecol. Sociobiol. 22:161-201. 164.
• Oppenheimer, J. R., 1970, Mouthbreeding in fishes. Anim. Behav. 18:493-503.
• Sato, T. 1986, A brood parasitic catfish of mouthbrooding cichlid fishes in Lake Tanganyika. Nature 323:58-59.
• Shaw, E. S., and L. R. Aronson, 1954. Oral incubation in Tilapia macrocephala. Bull. Amer. Mus. Nat. Hist. 103:378-415.
• Smith, C., and R. J. Wooton, 1994. The cost of parental care in Haplochromis "argens" (Cichlidae). Environ. Biol. Fishes 40:99-104.
• Yanagisawa, Y. and H. Ochi, 1991. Food intake by mouthbrooding females of Cyphotilapia frontosa (Cichlidae) to feed both themselves and their young. Environ. Biol. Fishes 30:353-358.
• Yanagisawa, Y., H. Ochi and A. Rossiter, 1996.Intra-buccal feeding of young in an undescribed Tanganyikan cichlid, Microdontochromis sp. Environ. Biol. Fishes 47:191.
• Oppenheimer, J. R., 1970, Mouthbreeding in fishes. Anim. Behav. 18:493-503.
• Sato, T. 1986, A brood parasitic catfish of mouthbrooding cichlid fishes in Lake Tanganyika. Nature 323:58-59.